A história se passa em uma atmosfera do fim dos anos 80, em uma cidade interiorana dividida entre liberais e conservadores. Nessa realidade se encontra Donnie Darko, um garoto considerado problemático com alguns traços de esquizofrenia. Em uma noite, um coelho monstro gigante, chamado Frank, acorda Donnie, salvando sua vida, pois repentinamente uma turbina de avião despenca do céu caindo exatamente na cama de Donnie. Seu salvador profetiza que o mundo irá se acabar no halloween. Donnie entende ser o mundo pessoal dele e começa a seguir as ordens do misterioso monstro para tentar impedir que isso aconteça.
O filme aborda temas da física teórica como a capacidade humana de diferenciar a realidade das ilusões pessoais e a possibilidade de viagem no tempo usando obras como "Uma breve história do tempo" de Stephen Hawking.
